Το 407/408 π.Χ., συµµετείχε (μαζί µε τις άλλες δυο πόλεις, Ιαλυσό και Κάμειρο) στην ίδρυση της Ρόδου, η οποία αποτέλεσε έκτοτε τη σημαντικότερη πόλη και πρωτεύουσα του νησιού. Παρ’ όλα αυτά, η Λίνδος δεν έχασε ποτέ τη σημασία της ως σπουδαίο αστικό κέντρο του νησιού, λόγω του ιερού της Αθηνάς. Οι διαµορφώσεις της ακρόπολης που σώζονται σήμερα (ναός, προπύλαια, κλίµακες, στοά) ανήκουν στους ελληνιστικούς χρόνους και απηχούν την τάση της εποχής για «θεατρικότητα» και κλιμακωτή προοπτική του χώρου. Η κατοίκηση της περιοχής διατηρήθηκε και κατά τη Ρωμαιοκρατία, οπότε ολόκληρο το νησί γνώρισε νέα άνθηση. Τα πρώτα χρόνια της Βυζαντινής κυριαρχίας φαίνεται πως οι λιγοστοί κάτοικοι της πόλης κατέφυγαν στην Ακρόπολη και ο οικισμός εγκαταλείφθηκε. Κατά τους 13ο και 14ο αιώνες, όμως, παρατηρείται µία νέα ευημερία στην περιοχή, που επιβεβαιώνεται από την επανεγκατάσταση του πληθυσμού στο χώρο του σηµερινού οικισµού και τις μαρτυρίες για την ανάπτυξη του εμπορίου.

Το κάστρο χρησίμευε σαν καταφύγιο για τους κατοίκους του ανοχύρωτου οικισμού της Λίνδου και της γειτονικής Καλάθου. Το 1307, το κάστρο της Λίνδου κατελήφθη από τους Ιωαννίτες ιππότες και λίγο αργότερα ο μεγάλος μάγιστρος Foulques de Villaret κατέφυγε εκεί, όταν διώχθηκε από το Συμβούλιο των Ιπποτών και τον μάγιστρο De Pagnac. Κατά την Ιπποτοκρατία, οι κάτοικοι απέκτησαν προνόμια και φορολογικές απαλλαγές που τους επέτρεψαν να αναπτυχθούν οικονομικά. Μια από τις ελάχιστες υποχρεώσεις των Λινδίων ήταν η επάνδρωση μιας από τις οκτώ γαλέρες του τάγματος.

Το κάστρο εκτείνεται σε ολόκληρη σχεδόν την επιφάνεια του λόφου, καταλαμβάνοντας έκταση περίπου 12 στρεμμάτων και η περίμετρος των τειχών του φτάνει τα 508μ. Οι οχυρώσεις έχουν σχεδόν τριγωνικό σχήμα σε κάτοψη, με στενότερη τη νότια πλευρά, η οποία όμως διευρύνεται προς τον βορρά.

Πριν από το 1317, οι ιππότες επισκεύασαν τα οχυρωτικά έργα της ακρόπολης, επεμβαίνοντας και βελτιώνοντας σε μεγάλο βαθμό τις βυζαντινές οχυρώσεις. Τα τείχη ενισχύθηκαν από πύργους διαφόρων τύπων (άλλοτε κυλινδρικούς και άλλοτε πενταγωνικούς), οι οποίοι όμως είναι λίγοι και ακολουθούν τη φυσική διαμόρφωση του βράχου. Σήμερα διατηρούνται δυο πύργοι: ένας στη νοτιοδυτική γωνία και ένας δυτικά από το Διοικητήριο. Οικόσημα ιπποτών εντοπίζονται σε δυο σημεία. Το πρώτο, πάνω από την είσοδο στο κάστρο, ανήκει στον ιππότη Antoine Aimer, πριόρη της Ακουιτανίας. Το δεύτερο στην πρόσοψη του διοικητηρίου, ανήκει στον Pierre D’ Aubusson. Το διοικητήριο αποτελούσε κατάλυμα του καστελάνου, διοικητή του κάστρου. Καταλαμβάνει τη βορειοδυτική πλευρά των οχυρώσεων και βρίσκεται πάνω από την πύλη. Πρόκειται για ένα ορθογώνιο κτίριο, του οποίου ο βόρειος τοίχος είναι τμήμα της εξωτερικής οχύρωσης. Μια ακόμη κατασκευή της εποχής της Ιπποτοκρατίας είναι η μεγάλη μεσαιωνική σκάλα που οδηγεί στο διοικητήριο.
Το 1522 η ακρόπολη πέρασε στην κατοχή των Οθωμανών. Αυτοί τροποποίησαν τα οχυρωτικά έργα της ακρόπολης. Κατασκεύασαν γωνιακούς προμαχώνες ούτως ώστε να ανταποκριθούν στις αυξημένες αμυντικές απαιτήσεις της νέας πολεμικής τεχνολογίας που εγκαινίασε η χρήση της πυρίτιδας. Τα παλιά οχυρωτικά συστήματα δεν μπορούσαν να αντεπεξέλθουν στην ισχύ των πυροβόλων όπλων. Οι οθωμανικές επεμβάσεις καθαιρέθηκαν από το χώρο κατά την Ιταλοκρατία, όταν ξεκίνησαν οι πρώτες αναστηλωτικές εργασίες.
Δίπλα από το συγκρότημα του διοικητηρίου, στο δυτικό τμήμα του κάστρου και πάνω από τις λαξευμένες στο βράχο κινστέρνες, βρίσκεται ο βυζαντινός ναός του Αγίου Ιωάννη. Ανήκει στον αρχιτεκτονικό τύπο του σταυροειδούς εγγεγραμμένου. Η ακριβής χρονολόγησή του δεν είναι εφικτή. Από τους μελετητές προτείνεται ως πιθανότερη για την κατασκευή του ναού η περίοδος που εκτείνεται από το τέλος του 11ου αι. ως τον 13ο αι. Διατηρείται η τριμερής αψίδα του ιερού και από ένα παράθυρο σε κάθε κόγχη. Ο ναός φαίνεται ότι δέχτηκε τις απαραίτητες μετατροπές, ώστε να χρησιμοποιηθεί για την εξυπηρέτηση των αναγκών των ιπποτών.